由于消耗大量查克拉而昏迷不醒，团藏借机夺取了火影之位，并前往铁之国参加五影会谈。佐助为了杀死团藏而出现在会场，遭到五影的连续攻击，在千钧一发之际被“阿飞”救走。“阿飞”宣称自己将要实现“月之眼计划”，并向在场的众人宣告将要发动第四次忍界大战。佐助则在那之后追上了逃离会场的团藏，在一番战斗后将团藏杀死。
为了准备即将到来的战争，并保护八尾和九尾，鸣人被送往云隐村准备的秘密基地，在那里遇到八尾人柱力奇拉比，并向他学习控制九尾的方法。鸣人在精神世界中遇到母亲玖辛奈，玖辛奈告诉了他关于他出生那天发生的事情，以及九尾入侵木叶的真相。鸣人在母亲的帮助下成功地控制了九尾，并得到了新的力量，察觉到了暗中潜入此地的鬼鲛的存在。打算逃走的鬼鲛与阿凯交战，被阿凯打倒，为了守护情报而自杀。
“阿飞”为了夺取轮回眼来到雨隐村，并杀死守护长门遗体的小南，更和获得大蛇丸力量的兜联手，以兜的秽土转生大军和“阿飞”的白绝大军发动了战争。五大国的忍者们也团结一致，组成忍者联军，第四次忍界大战终于开战。鸣人在修行期间察觉到了外部的战争，和奇拉比一同赶往战场，而佐助也在移植了鼬的眼睛之后赶往战场。
秽土转生的忍者们和白绝接连被打倒，这时兜突然把真正的宇智波斑利用秽土转生召唤出来。五影为了对付斑而一同赶到战场，鸣人和奇拉比则与“阿飞”和人柱力军团展开战斗。佐助在赶往战场的途中与秽土转生的鼬相遇，为了向鼬询问当年的事情而追赶鼬，和鼬一同来到兜的根据地，两人联手打倒了兜。鼬解开了秽土转生之术，和佐助告别，而佐助则为了寻找答案而利用大蛇丸的咒印复活了大蛇丸，和“鹰”的成员一起前往木叶隐村，利用秽土转生之术使历代火影复活。佐助从初代火影那里得到了自己想要的答案，希望能守护鼬的意志，而和历代火影一同赶往战场。
“阿飞”的面具在鸣人等人的奋战之下被打碎，众人也发现“阿飞”的真实身份竟然是卡卡西的昔日挚友宇智波带土。带土当年在大战期间处于濒死状态时被斑所救，由于目睹卡卡西杀死琳的瞬间而对世界陷入绝望，此后便继承斑的意志打算实现“月之眼计划”。带土和斑复活了集结所有尾兽力量的十尾，鸣人这边也集合联合军忍者的全部力量与敌人展开战斗，而佐助也随后赶到，昔日的第七班终于再次重聚。
带土变成了十尾人柱力，一度让众人陷入苦战，并打算利用十尾的本体神树发动月之眼，但在众人的奋战之下其体内的尾兽也被抽离，鸣人说服带土重新正视自己。带土在